Die ersten Siedler der Inseln gehörten zum Stamm der zu den Arawak zählenden Taíno und besiedelten die Inseln um 300 n. Chr. von Südamerika aus.

Etwa um 1000 drangen die Kariben auf die Inseln vor. Christoph Kolumbus legte auf seiner zweiten Fahrt in die Neue Welt am 14. November 1493 auf den Jungferninseln an.

Er benannte sie zunächst „Santa Ursula y las Once Mil Vírgenes“ (Sankt Ursula und die elftausend Jungfrauen). Die Inseln wurden für die spanische Krone in Besitz genommen, aber nicht besiedelt. Im Reisebericht des damals mitfahrenden Diego Alvarez Chanca heißt es: „Eine ganze Gruppe von Inseln erhebt sich aus dem Meer, einige dicht bewaldet, andere ziemlich felsig. Die größte nennt Kolumbus Santa Ursula, den anderen gibt er den Namen ‚Las Once Mil Virgenes‘.“

Um 1600 drangen Europäer anderer Nationen auf die Inseln vor und nutzten sie als Basis für Piraterie und Schmuggel, aber auch für Angriffe auf die spanischen Kolonien der Karibik und Lateinamerikas.

Ab dieser Zeit begann die Auslöschung der indigenen Bevölkerung durch die Kolonisatoren bzw. die von ihnen eingeschleppten Krankheiten. Offiziell waren die Inseln im 17. Jahrhundert in englischem und dänischem Besitz (Dänisch-Westindien), die Inseln Tortola, Anegada und Virgin Gorda waren zeitweise niederländischer Besitz, wurden aber 1672 von den Engländern annektiert und bilden heute die Britischen Jungferninseln. Vieques und Culebra sowie deren diversen kleineren Nebeninseln östlich der Virgin-Passage waren bis zum Spanisch-Amerikanischen Krieg in spanischem Besitz verblieben. Infolge dieses Krieges wurden die Spanischen Jungferninseln 1898 gemeinsam mit Puerto Rico, diesem administrativ angegliedert, US-amerikanisches Territorium. Unter administrativer Federführung von D. Hamilton Jackson kauften die USA 1917 den dänischen Kolonialbesitz der Jungferninseln für 25 Millionen Dollar, der seither als Amerikanische Jungferninseln separates uninkorporiertes US-amerikanisches Außengebiet ist.